Para a data da sua inauguração, o edifício é adaptado a museu com projeto do arquiteto Jorge Segurado, em colaboração com o programa gizado pelo etnógrafo Francisco Martins Lage e pelo artista Tomás de Mello (Tom), conjugando elementos decorativos de gosto modernista com outros extraídos de uma estética mais tradicional. As diversas salas do MAP recriam as várias regiões do País. No exterior, o edifício é pontuado por composições em baixo-relevo que recriam cenas de temática rural.
No processo de criação do Museu de Arte Popular, o projeto contou, igualmente, com a colaboração de uma extensa equipa de “decoradores-pintores” constituída por Carlos Botelho, Eduardo Anahory, Estrela Faria, Manuel Lapa, Paulo Ferreira e Tomás de Mello (Tom).
Neste contexto, o Museu de Arte Popular apresenta um significativo conjunto de composições murais, caracterizando as diversas regiões do País, autênticos ensaios de pintura modernista que retratam o povo tanto na faina do quotidiano como nas festas e romarias de raiz popular.
O acervo do Museu de Arte Popular foi transferido em 2007 para o Museu Nacional de Etnologia, onde está acondicionado em diversos espaços de reservas, incluindo as reservas visitáveis "Galerias da Vida Rural"